《戰爭機器4》的時間點設定在《戰爭機器3》故事的25年後(即事變日後第42年)，玩家可以操作JD和他的朋友凱特。
在獸族戰爭結束的25年後，錫拉星上存活的人類開始重新建造文明，巴德發明了機器人Deebee用來確保這些人民的安全，而現在身為COG前少尉的JD與他的好友們，卻要去搶劫興建工程中的5號基地。當他們回來外來者的村子後，整個村子受到新敵人「蜂擁族」的來襲，而在這期間，凱特的媽媽，雷娜被抓走了，於是他們一行人，決定去尋找JD的父親，馬可斯尋求解決方法，他們將深入蜂擁族的巢穴，救出凱特的媽媽。